בקופיל, עיירת הולדתו של מנדלי מוכר ספרים (שלום יעקב אברמוביץ', 1917-1835), ישבו בראשית המאה העשרים כ-2,700 יהודים – כ-60 אחוזים מאוכלוסייתה. המהפכה ברוסיה, המלחמות ותהליכי עיור לאחר מכן, הביאו לירידת מספר היהודים בקופיל בתחילת שנות העשרים, ובשלהי שנות השלושים של המאה העשרים נשארו בה כ-1,400 יהודים, שהיו אז כ-28 אחוזים מאוכלוסייתה. בתקופת השלטון הסובייטי עסקו יהודים רבים במלאכה והתארגנו בקואופרטיבים. בשנות העשרים נוסדו ליד העיירה קולחוזים יהודיים. בית ספר מקומי ביידיש על שם מנדלי מוכר ספרים פעל עד קיץ 1938.
קופיל נפלה בידי הגרמנים ב-26 ביוני 1941. בחודשי הכיבוש הראשונים רוכזו יהודי קופיל וסביבתה בגטו שהוקם סמוך לבית הכנסת בעיר. הגטו הוקף בגדר תיל והופקדה עליו שמירה של גרמנים ושוטרים בלרוסים. בגטו הוקמו יודנרט ושירות סדר יהודי. יהודים שעברו על פקודות הגרמנים נרצחו במקום. שוטרים בלרוסים אנסו יהודיות צעירות. צעירים נשלחו לעבודת כפייה בשירותם של גרמנים ושוטרים בלרוסים, אך לא הורשו להביא מזון לגטו. עקב הצפיפות, הרעב ותנאי ההיגיינה הירודים היו בגטו שיעורי תמותה גבוהים.
ב-25 במרס 1942 סרקו השוטרים היהודים את בתי הגטו על-פי רשימה שהוכנה מראש כדי לאתר יהודים שלא היו כשירים לעבודה, זקנים, נשים וילדים, וריכזו אותם בחצר בית הכנסת. מי ששמותיהם הופיעו ברשימה אך לא נמצאו בבתיהם בזמן הסריקה – בני משפחותיהם נלקחו בני ערובה. כל הנאספים הופשטו מבגדיהם, הוכו בידי שוטרים בלרוסים בפיקודו של ראש המשטרה הבלרוסית המקומית יוליק גורלו (Iulik Gurlo), ולאחר מכן נרצחו בחצר בית הכנסת. באקציה זו, שהתבצעה בשעות הבוקר לעיני האוכלוסייה המקומית, נורו כ-1,200 יהודים מהעיירה וסביבתה. יהודים ששרדו אולצו להוביל את גופות הנרצחים לבורות שהוכנו לא הרחק מקופיל.
גטו קופיל חוסל ב-23 ביולי 1942, והיהודים שנותרו נורו למוות במקום. בתי הגטו הועלו באש, ויהודים שניסו להתחבא במקומות מסתור שונים נחנקו משאיפת העשן. רק יהודים אחדים הצליחו להימלט מקופיל באותו היום ולשרוד.
